鸡笼山在六朝时曾先后为皇家花园和佛教圣地，这里还是科学家、文史学家云集之所。刘宋时期，在山顶建立了第一个日观台，既观天象，又测风候。山下建立了史学馆、文学馆，当时全国有名的文史学家、哲学家常聚于此，著书立说，讲学授徒，堪称全国学术文化中心。
到萧梁时期，鸡笼山上建同泰寺。梁武帝四次舍身佛寺，然后大臣们不惜重金把他赎回的故事，就发生在这里。这个虔诚的佛教徒最后在侯景之乱中饿死台城。南朝末代皇帝陈后主，在鸡笼山大造殿宇，用香木做梁柱门窗，清风吹过，香飘数里。他和宠妃张丽华、孔贵嫔终日在宫内或花园里寻欢作乐。公元589年，隋军入城，陈后主无处可逃，只好带着张、孔两妃嫔躲进井内，结果被隋军所获。三人从井内爬出时，脂粉淋漓，沾满井栏。后以帛拭之，其石有胭脂痕，所以此井被称为“胭脂井”，又名“辱井”。元朝诗人陈孚在《胭脂井》一诗中写道：“泪痕滴透绿苔香，回首宫中已夕阳。万里河山天不管，只留一井属君王。”哀婉之意溢于言表。隋大将见张丽华艳丽绝伦，怕递解回去扰乱了君王之心，立即抽刀把她斩首。这就是后人诗句中所责怪的“不斩君王斩丽人”。
1387年，在原来同泰寺填充的遗址上修整了宋、元时期的法宝寺，因山名已改为鸡鸣山，故寺名亦改称“鸡鸣寺”，沿称至今。
清朝康熙二十四年（1685年），康熙帝登上鸡笼山，站在观象台上俯瞰玄武湖，心旷神怡，欣然提笔写了“旷观”二字。这年冬，两江总督王新命、安徽巡抚薛柱斗等官吏，为纪念康熙来此，特在西峰上建北极阁、御碑亭，并立一碑，碑额为“旷观碑记”，碑文记载了康熙巡游经过。从此，西峰称北极阁，东峰称鸡鸣寺。
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